Печерская обитель была основана в 1330-х годах выходцем из Киева Дионисием — видным церковно-политическим деятелем Древней Руси XIV столетия, собеседником высоко чтимых святителя Алексия Митрополита и чудотворца Сергия Радонежского, и их сподвижником.
Но 18 июня 1597 года произошло несчастье: подземные родники глубоко подточили береговой грунт, и гора огромным массивом сползла в Волгу вместе со строениями.
После этого Печерский монастырь пришлось возвести заново, уже на иной просторной береговой площадке, на версту ближе к городу, а рубленая церковь Старых Печер простояла до 1782 года, когда во время пожара слободы сгорела. Власти Печерского монастыря сразу же обратились в Синод, во-первых, за разрешением возвести на прежнем месте церковь уже каменную, а во-вторых, с просьбой хотя бы отчасти финансировать работы. Разрешение на каменное строительство было получено, как и 500 рублей, положенных к выдаче из казны в подобных случаях.
Проект храма был составлен активно сотрудничающим тогда с духовным ведомством. Первым нижегородским губернским архитектором Яковом Ананьевичем Ананьиным в традиционных для храмового зодчества Поволжья того времени формах: со стройным пятиглавием над щипцовой восьмискатной кровлей, с просторной трапезной и шатровой колокольней над главным западным входом. 5,67].
В 1785 году кирпичный храм был вчерне построен и тогда же епископ Дамаскин освятил в трапезной первый теплый придел в честь Иоанна Богослова, а спустя пять лет — другой придел в честь святителя Николая.
