Начало возрождения монашеской жизни Лавры относится к началу 1946 года. Патриарх Алексий I стал настоятелем, первым наместником по открытии был архимандрит Гурий (Егоров). Троице-Сергиева лавра оставалась основным местопребыванием патриархов до 1983 года, когда резиденция была переведена в московский Данилов монастырь.
В воспоминаниях архиепископа Ярославского и Ростовского Михея (Хархарова) указано, что главу преподобного Сергия Радонежского, сокрытую на период закрытия Лавры, вернул к его мощам схиархимандрит Иларион (Удодов), который хранил её в период с 1941 по 1945 год в алтаре церкви Владимирской иконы Божией Матери в Виноградове.
Мощи преподобного Сергия были переданы наместнику по акту вечером 20 апреля 1946 года и перенесены в Успенский собор, возвращённый в том же году Патриархии. Первая литургия была совершена в Успенском соборе в ночь на Пасху, 21 апреля 1946 года. В воспоминаниях одного из очевидцев возрождения Лавры, протодиакона Сергия Боскина встречается много упоминаний об отце Иларионе, возглавившем вместе с архимандритом Гурием первые богослужения после 26-летнего отсутствия в обители монашеской жизни. По свидетельству протоиерея Владимира Жаворонкова, первый богослужебный возглас после открытия Лавры был сделан отцом Иларионом.
В августе 1946 года наместником стал архимандрит Иоанн (Разумов).
21 ноября 1946 года Патриарх Алексий I освятил заново трапезный храм прп. Сергия Радонежского, бывший закрытым для богослужения с 1921 года.
В конце 1946 года Лавра была показана сыну президента США Франклина Рузвельта — Эллиотту Рузвельту с супругой, которых встречал наместник архимандрит Иоанн с братией. В последующие годы до распада СССР подобные демонстрации свободы религии в СССР стали обычной практикой.
В 1949 году в стенах Лавры возобновила деятельность Духовная академия, воссозданная в 1946 году).
15 ноября 1959 года Патриархом Алексием I был благословлён новый Устав Троице-Сергиевой Лавры. В Лавре проходили Поместные Соборы РПЦ 1971, 1988, 1990 годов. В пещерном храме под Успенским собором погребены Патриархи Алексий I († 1970) и Пимен (Извеков) († 1990).
