Живые крепости: защита, маскировка, пища

Квартирный вопрос только немного испортил их.

М.А. Булгаков.

Мастер и Маргарита Значительное число примеров симбиотических отношений связано с ситуациями, в которых один организм находит приют, защиту, а иногда и пишу, поселяясь внутри другого организма или прикрепляясь к нему. Подобные взаимодействия особенно характерны для морских организмов. Большое количество примеров связано с использованием разными организмами (например, червями, ракообразными, мелкими рыбами) чужих полостей и поверхностей (губок, кишечнополостных, иглокожих, моллюсков). Часто вместе с жилищем и (или) средством передвижения животные получают и защиту, используя, например, стрекательные клетки медуз или кишечнополостных. В ряде случаев синойкия (квартиранство) перерастает в мутуалистические отношения.

В данном разделе мы не будем приводить обзор множества известных случаев и ограничимся анализом двух интересных и наиболее хорошо документированных примеров. В обоих случаях малоподвижные партнеры обладают собственными средствами защиты, которые делают их чрезвычайно привлекательными; в результате формируются союзы, требующие от активных животных включения весьма сложных поведенческих стереотипов.

Актиния как ценный партнер. Актинии — это одиночные бесскелетные полипы (шестилучевые кораллы), живущие на поверхности морского дна. Актинии своей формой тела и причудливой окраской напоминают фантастические цветы, за что и получили название «морские анемоны». Хотя они называются «свободноподвижными», поведенческими реакциями эти организмы не блешут. Большинство видов ведут сидячий образ жизни, прикрепляясь к субстрату так называемой подошвой и схватывая пишу щупальцами или фильтруя ее с помощью мерцательных движений реснитчатых клеток. Среди актиний имеется небольшое число роющих видов, мелкие актинии могут даже плавать, ритмично сокращая тело. Все же основные движения этих животных связаны с сокращениями щупалец в поисках пиши, которую можно схватить. С целью активной миграции, предоставляющей большие возможности для встреч с пищевыми частицами, актинии прикрепляются к другим животным. Выгодными партнерами полипы делают их стрекательные клетки. У хищных видов имеются целые батареи стрекательных щупалец. Залп выброшенных стрекательных нитей не только убивает мелкие организмы, но может вызывать сильные ожоги у крупных животных (в том числе у человека).

Интересно, что в симбиотических отношениях актиния выступает то как «дающая», то как «берущая» сторона. Во втором варианте ценность кишечнополостного как партнера чаще бывает сомнительной, а симбиотические отношения более напоминают паразитические. Так, известны многочисленные примеры поселения актиний на раковинах глубоководных лопатоногих моллюсков, голотуриях и морских звездах. Актинии прикрепляются в непосредственной близости от ротового отверстия хозяев, перехватывая частицы пищи. Поскольку их подошва выделяет секрет, постепенно растворяющий поверхность тела хозяина, эти отношения скорее напоминают паразитические.

Еще ближе к паразитизму отношения личинок актиний с другими кишечнополостными (медузами), а также с гребневиками. Личинки обитающих в северных морях актиний Edwarsia, Peachia, Haloclava и некоторых других родов проникают под колокол медуз и при помощи своего рта прикрепляются к ротовому конусу, гонадам или внутренней поверхности колокола медузы, а личинки одной австралийской актинии проникают в радиальные каналы. Для того чтобы выйти на свободу, выросшим актиниям приходится разрушать часть колокола, да и питание этих сожителей больше происходит за счет хозяина, чем благодаря собственным усилиям.

Классические примеры мутуалистических отношений актиний с другими организмами — это их взаимодействие с ракообразными и рыбками-амфиприонами.

Актинии и ракообразные. У разных видов актиний и ракообразных можно наблюдать отношения различной степени сложности. В простейшем варианте рак-отшельник Eupagurus excavatus не в состоянии снять поселившуюся на каком-либо субстрате актинию Calliactis parasitica и перенести ее на свой домик. Он лишь бросает свой старый домик, если найдет подходящую пустую раковину с уже поселившейся на ней актинией. С этого момента для актинии облегчается процесс добывания пиши, так как она улавливает щупальцами остатки пищи рака, а рак находится под надежной защитой стрекательных клеток актинии.

Более сложный пример представляют отношения той же С. parasitica с другим видом рака — Pagurus arrosor. Представители этого вида способны снять актинию с любого субстрата и перенести на свой домик. Это происходит следующим образом. Своими ходильными ногами первой и третьей пар отшельник начинает поглаживать и похлопывать актинию. Актиния, которая на любое раздражение, отвечает сокращением тела и выбрасыванием стрекательных нитей, при первых же прикосновениях рака распускается, даже если успела принять положение сокращения. После того, как актиния полностью распустилась, ее будущий спутник начинает поглаживать подошву актинии. Этим поглаживанием рак добивается сокращения подошвы и отделения ее от субстрата. После этого он перекатывает актинию на свою раковину. Из подошвы полипа выделяется слизистая перепонка, которая способствует более надежному укреплению на раковине. Меняя свой старый домик на более просторный, рак пересаживает на него и актинию. Если на раковине достаточно места, отшельник обзаводится дополнительными спутниками. Описаны случаи, когда Pagurus arrosor носил на своем домике до девяти полипов.

Наиболее сложные отношения связывают отшельника Eupagurus prideaxi с адамсией (Adamsia palliata). Молодые адамсии не успевают дорасти до I см в высоту — как правило, еше до этого их захватывают отшельники. E.prideaxi — один из самых подвижных и драчливых среди отшельников. Он предпочитает в качестве домика мелкие раковины, прикрывающие только задний отдел брюшка. Функции защиты берет на себя адамсия. Молодой рак постоянно находится в поисках актинии, ориентируясь, по-видимому, по химическим стимулам. В аквариуме он без труда находит полип, прикрытый колпачком из ткани. Найдя актинию, рак крепко схватывает ее клешнями и укрепляет на своей раковине так, чтобы ее ротовой диск был направлен вперед, а тело находилось чуть ниже ротового аппарата самого рака. Такое положение актинии заставляет ее со временем изменить форму тела. Оно приобретает форму полумесяца, окружая ротовое отверстие рака; при этом подошва твердеет и увеличивает объем домика рака. Такой домик гораздо удобнее, чем раковина моллюска, поскольку он более легкий и эластичный. Рак оказывается надежно защищенным даже от таких врагов, как головоногие моллюски, которые опасаются стрекательных клеток полипа.

Если отношения с раками-отшельниками носят более или менее симметричный характер, то средиземноморский краб рода Випоdeopsis эксплуатирует полипы, используя их не только для защиты, но и для добычи пищи. Краб постоянно держит в своих клешнях двух актиний и отбирает добычу, которую те схватывают своими щупальцами. Единственное преимущество для полипов заключается в перемещении с одного места на другое и в захвате хотя бы части добычи.

Во всех описанных сообществах активной стороной были ракообразные, а пассивной — полипы. Но описан случай активного поиска контакта с ракообразными со стороны актиний. Так, Autholoba reticulata сама стремится вступить во взаимодействие с ракообразными, предпочитая краба Hepatus. Эта актиния вначале поселяется на камнях, прикрепляясь к ним своей подошвой. Затем она переворачивается ротовым диском вниз и держится за камень своими щупальцами. При приближении подходящего краба ее подошва отрывается от субстрата и плотно охватывает лапку краба. Затем актиния переползает на его панцирь [Hayward, Ryland, 1995].

Актинии и рыбы. Крупные виды актиний Stoichactis и Radianthus (с ротовым диском до 1,5 м в диаметре) вступают в симбиотические отношения более чем с двумя десятками видов амфиприонов — мелкими (несколько сантиметров в длину), ярко окрашенными рыбками. Их оранжевая или красная расцветка с белыми полосами, окаймленными голубыми линиями, имеет защитное значение благодаря расчленяющему эффекту, а также играет большую роль для распознавания особей своего вида. Эти рыбки не только могут жить среди щупалец морского анемона, но даже проникают в его гастральную полость. Любая другая рыба такой же величины при соприкосновении со щупальцами актинии получает смертельное поражение, после чего втягивается в гастральную полость полипа, где и переваривается (в сказке Андерсена Русалочке грозила именно такая опасность на ее пути к подводной ведьме, только полипы были увеличены воображением сказочника до невероятных размеров).

Союз рыбок и актиний взаимовыгоден. Амфиприоны хватают добычу в непосредственной близости от актиний и здесь же поедают ее, теряя остатки «в пользу» полипа. Рыбки не удаляются от своего защитника более чем на 1 м, а если удаляются, то часто приносят с собой крупные куски добычи. При малейшей опасности они прячутся в густом лесу щупалец. Если в аквариум с этими сожителями посадить хищных рыб, они могут жить вместе очень долго, но стоит убрать актинию, как рыбки становятся добычей хищников.

В биологии амфиприонов имеется одна примечательная особенность, природа которой долгое время истолковывалась неверно: коралловые рыбки этого рода как будто застрахованы от воздействия стрекательных клеток актиний. Тело амфиприона покрыто толстым слоем слизи, которой и приписывали защитные свойства. В 80-е годы было показано, что механизм защиты амфиприонов от стрекательных клеток хозяина более сложен, чем предполагалось ранее. Дело в том, что выстреливание стрекательной нити, находящейся в так называемых крапивных клетках кишечнополостных, может произойти от любого механического раздражения, в том числе и от случайного соприкосновения собственных щупалец животного друг с другом. Чтобы этого не происходило, в щупальцах актинии вырабатывается особое вещество — ингибитор, тормозящее реакцию выстреливания.

Эксперименты с применением методики меченых атомов показали, что амфиприоны накапливают ингибитор из щупалец актинии в своей слизи, после чего могут без всякого риска прятаться среди них от любого преследователя. Характерное поведение этих рыбок, а они как бы купаются в самой гуще щупалец и трутся о них то одним, то другим боком, способствует накоплению в слизи, покрывающей их кожу, противоядия от воздействия крапивных клеток хозяина. Если амфиприона некоторое время держать отдельно от актинии, он утрачивает свой иммунитет, хотя толщина слизи, покрывающей его тело, при этом не уменьшается, т. е. сама по себе слизь не обладает защитными свойствами. После долгой разлуки с «хозяином» амфитрион подступает к нему с крайней осторожностью и вначале лишь едва касается своими боками кончиков щупалец актинии. По мере накопления ингибитора он становится все более смелым и наконец забирается в самую гущу щупалец.

Химическая природа ингибитора специфична для каждого вида актиний, поэтому при перемене вида-хозяина рыбам приходится приобретать иммунитет заново [Наумов и др., 1985; Hayward, Ryland, 1995].

Муравьи и акации: «съедобные крепости». Как уже неоднократно отмечалось, весьма тесные отношения связывают между собой тысячи видов растений и муравьев [Holldobler, Wilson, 1990; Wilbner, Stone, 1997]. Среди этих отношений встречаются варианты паразитизма, когда муравьи только эксплуатируют растения, не давая им ничего взамен, и комменсализма, при котором муравьи живут в отмерших полостях деревьев и кустов, не принося им ни вреда, ни пользы. В данном разделе мы обсудим пример мутуализма — тесной взаимозависимости муравьев и древесных растений рода Acacia.

Такой вариант мутуалистических отношений муравьев и акаций распространен в тропиках Южной и Центральной Америки и в Африке. Наиболее тщательно изучены эти отношения для муравьев рода Pseudomyrmex и так называемых «бычьерогих» (bull horns) акаций. «Бычьи рога» — это шипы, попарно и регулярно распределенные по веткам. Основания шипов раздуты, заполнены легкой массой и идеально подходят для камер муравьиного гнезда. Муравьи прогрызают входы и поселяются в шипах. «Стол» находится в двух муравьиных шагах от «дома». У основания сложных листьев акаций имеются нектарники, предоставляюшие муравьям сахар, а на кончиках листьев находятся мелкие питательные органы, называемые тельцами Белта, которые содержат жиры и белки.

Впервые взаимоотношения муравьев и акаций описал Томас Белт в своей книге «Натуралист в Никарагуа», вышедшей в 1874 г. (выше уже шла речь о другом его открытия, связанном с разведением грибов муравьями). После публикации Белта велись долгие споры о том, действительно ли присутствие муравьев приносит акациям пользу. Этот вопрос был окончательно решен 90 лет спустя, когда Д. Джензен, тогда студент Калифорнийского университета в Беркли (а позднее профессор Пенсильванского университета), обнаружил, что муравьи, кишащие на ветвях акации, нападают на животных любых размеров (в том числе людей и жирафов), прикасающихся к растению, одновременно защищая акацию от фитофагов и сохраняя жилье и пишу для своей семьи. Более того, если занятой этими насекомыми акации касаются ветви другого растения, муравьи обдирают с них кору, а если вокруг него обвивается лиана, муравьи обгрызают ей усики. В результате муравьи обеспечивают акациям доступ к свету, что особенно актуально для антропогенных территорий, где акации часто поселяются и где конкуренция между быстрорастущими растениями-колонизаторами очень интенсивна. Удаляя муравьев (отравляя их или отламывая населенные ими части растения) или наблюдая изредка за встречающимися акациями без этих животных, Джензен обнаружил, что рост деревьев был крайне замедлен по сравнению с теми, на которых жили муравьи. Обычно такие акации погибали через несколько месяцев в результате повреждения насекомыми или затенения другими видами. Напротив, акации с муравьями росли очень быстро, вскоре достигая 6 м в высоту и затеняя более низкие растения [Janzen, 1966].

Во второй половине XX в. появилось множество работ, посвященных симбиотическим отношениям муравьев и растений в дождевых тропических лесах Малайзии, а также Центральной и Южной Америки и Африки [Holldobler, Wilson, 1990]. К настоящему времени известны сотни видов растений, принадлежащих более чем к 40 семействам, обладающих специфическими ростовыми структурами, дающими приют муравьям. Многие из них снабжают муравьев нектаром и специфическими питательными тельцами. Со стороны муравьев в подобные отношения вовлечены сотни видов, принадлежащих к пяти подсемействам. Их объединяет крайне высокая агрессивность, быстрота реакции и слаженность действий. Вспоминая сказки, характерные для фольклоров разных народов, можно сказать, что это целые армии «ведьм в пряничных домиках». Как у вымышленных, так и у настоящих обитателей съедобных крепостей поистине есть причины с таким упорством защищать свои «съедобные» жилища.

Отношения растений и их защитников не всегда являются гармоничными. Как показали недавние исследования, конкуренция между муравьями разных видов за подходящие акации может привести к последствиям, нежелательным для растений. Стремясь в единоличному владению акацией, муравьи активно изменяют архитектонику растений и мешают процессу их размножения [Stanton et. al., 1999].

Речь идет о взаимодействии так называемого поющего терновника Acacia drepanolobium, быстро заселяющего саванны Восточной Африки, с четырьмя видами муравьев. Crematogaster mimosae занимает около половины всех деревьев, а остальные растения делят между собой три вида — С. sjostedti, С. nigripes и Tetraponera penzigi. Незанятыми муравьями остаются менее 1 % деревьев. Муравьи живут в основаниях шипов акации.

Исследователи обратили внимание на то, что деревья, оккупированные С. nigripes, резко отличаются по своему внешнему виду. Они имеют своеобразные стелющиеся формы, значительно ниже остальных, у них более частое ветвление и выше плотность узлов, несущих шипы.

Возникли две гипотезы: либо муравьи выбирают для заселения такие характерные деревья, либо они сами их формируют, воздействуя на процесс вторичного ветвления. Полевые наблюдения и опыты с изоляцией деревьев от муравьев подтвердили вторую гипотезу. Оказалось, что муравьи постоянно обрезают крону дерева, откусывая пазушные почки, которые, если бы оставались целыми, каждые два года давали бы побеги, растушие в вышину. Кроме того, они регулярно собираются на растущих побегах, разрушая почки и кору побегов. Такая обрезка приводит в тому, что число цветов, продуцируемых акациями, подвергшимися подобной операции, резко уменьшается. Все это и формирует характерный облик акаций, связанных с С. nigripes.

Когда половину деревьев изолировали от муравьев, их облик за 2 года существенно изменился — они стали расти в вышину, тогда как оставшиеся под контролем муравьев деревья сохранили свою специфическую архитектонику. Остальные три вида муравьев никак не влияют на рост акаций. Почему же С. nigripes заняли такую позицию по отношению к акациям?

Дело в том, что, по наблюдениям авторов, Crematogaster mimosae и С. sjostedti доминируют в сообществе муравьев и постоянно пытаются занять деревья, оккупированные С. nigripes и Tetraponera penzigi. Они выгоняют рабочих муравьев и выбрасывают расплод из их гнезд, расположенных в основаниях шипов акаций. Исследователи провоцировали конфликты, сближая ветви деревьев, занятых разными видами. Оказалось, что С. nigripes больше остальных страдают от набегов, легче всех вытесняются и тратят до 80% времени на защиту своих гнезд от конкурентов. Вероятность соприкосновения ветвей, а значит, и возникновения территориальных конфликтов, больше у высоких деревьев. Так, при высоте 1 м и менее число контактов ветвей у деревьев оказалась в 6 раз меньше, чем при высоте 3 м и более.

Анализ частоты конфликтов муравьев в зависимости от таких параметров, как высота деревьев и число вторичных разветвлений, показал, что активное воздействие С. nigripes на геометрию крон эффективно предохраняет их от конкурентных столкновений с другими видами муравьев.

Как уже неоднократно упоминалось, симбиотические отношения часто балансируют на грани неустойчивого равновесия из-за стремления каждого вида извлечь максимальную пользу из союза с другим видом. В описываемом случае «качели» мутуализма явно качнулись в сторону формирования паразитических отношений, т. е. один из симбионтов «пожертвовал» интересами другого.

В заключение заметим, что в этой главе собраны весьма разнородные примеры активности животных по отношению к своим малоподвижным партнерам. Диапазон сложности реакций чрезвычайно велик: от актиний, покачивающихся на камне вверх подошвой, в ожидании проползающего краба, до пчел-разведчиц, сообщающих о цветущих растениях фуражирам в улье, и птиц, запоминающих расположение тысяч кладовых с семенами. На всех уровнях сложности проявления поведенческих реакций животных множество невыясненных вопросов, касающихся экологических и эволюционных аспектов симбиотических отношений подвижных и малоподвижных партнеров, ждут своих исследователей.