Паразитофауна рыб эвтрофируемых озёр: на примере Сямозера

Современные представления о сукцессии озёр основываются на многочисленных примерах эвтрофирования водоёмов центральной и северной Европы, начавшихся в середине прошлого столетия. Общепринятая концепция сукцессии предполагает, что водоёмы проходят последовательно разные по трофности стадии, от олиготрофных и заканчивая эвтрофными. Данный подход, по сути, является, развитием идей Тинемана и Герда, которые дали понятию «водная экосистема» преимущественно трофо-динамическое толкование (Thienemann, 1925, 1926; Герд, 1947, 1949 а-вОдум, 1975 и др.). Однако не все исследователи согласны, что переход от олиготрофности к эвтрофности идет через мезотрофность и является единственным возможным путем развития водоёмов. В последние годы появляются работы, характеризующие процессы деэвтрофикации или реолиготрофирования водоёмов (Решетников, 2004), кроме того, существуют и палеолимнологические свидетельства того, что водоём может становиться эвтрофным и затем возвращаться к олиготрофии, и подобный цикл может повторяться несколько раз (Анциферова, 2000, 2005).

Сукцессия водоёмов в наше время во многом определяется действием антропогенных факторов (сельское хозяйство, бытовые и промышленные стоки), благодаря которым наблюдается избыточное поступление биогенов, резко ускоряющих эвтрофирование озёр. В этих условиях происходят существенные изменения трофической структуры экосистемы, начиная от бактерио-, фито-, зоопланктона, заканчивая бентосом и рыбами. Эвтрофирование связанно с резким ростом накопления донных осадков, что косвенно, через заиление и зарастание нерестилищ, ведет к снижению численности отдельных видов рыб и меняет условия обитания бентосных организмов. Трофический статус водоёма, определяющий разнообразие, биомассу планктона и бентоса, численность и видовой состав рыб, является наиболее важным в формировании паразитофауны пресноводных озёр (Быховская, 1935; Шульман и др., 1974; Казаков, 1980; Иешко, Малахова, 1982; Румянцев, 1996, 2000, 2007; Пугачева, Жохов, 1996; Петухов, 2003; Esch, 1971; Hartmann, Numann, 1977; Balling, Pfeifer, 1997; Valtonen et al., 1997).

В последние 50 лет во многих водоёмах Европы и Северной Америки наблюдаются резкие изменения гидрологического и гидрохимического режимов вследствие глобальных изменений климата и усиления антропогенного воздействия. Однако в большинстве случаев сведения по паразитофауне исследованных озёр представляют разрозненные данные, характеризующие зараженность рыб разнотипных озёр и имеющих разную историю развития. Анализ зависимости паразитофауны рыб от комплекса действующих экологических факторов показал, что в озерах не существует раз и навсегда установившейся паразитофауны. Во всех водоёмах, помимо определенных колебаний от погодных условий, она претерпевает направленные изменения за длительный (многолетний) период времени. Наблюдаемые изменения паразитофауны свидетельствуют об исключительной лабильности паразитарных систем, чутко откликающихся на любые изменения в гидрологическом и гидробиологическом режиме водоёмов (Румянцев, 1996).

Серьезные последствия вызывает проникновение чужеродных видов в водные экосистемы (Кудерский, 1967; Тютин, Медянцева, 2003а, 20 036- Тютин, Слынько, 2006; Жохов, Пугачева, 2001; Johnsen, Jensen, 1986; Duggan et al., 2003). Проблема антропогенной инвазии видов относится к одному из важнейших направлений фундаментальных и прикладных исследований (Дгебуадзе, 2002; Дгебуадзе и др., 2005). Проникновение чужеродных видов в водоёмы сопровождается серьезными эпизоотиями, снижением численности рыб и как следствие, огромными экономическими проблемами. Расширение ареала паразитов в естественных водоёмах практически не поддается регулированию и эффект по борьбе с ними достигается очень редко и с большими затратами.

Уникальным водоёмом для изучения динамики эвтрофирования является озеро Сямозеро (бассейн Балтийского моря). Благодаря многолетним комплексным исследованиям установлены значительные изменения в экосистеме Сямозера, вызванные усилившимся антропогенным прессом в 1970;1980;е годы (Решетников и др., 1982). В 1990;е гг. в связи с уменьшением антропогенной нагрузки, наметился некоторый возврат к исходному состоянию Сямозера.

Исследования паразитофауны рыб Сямозера ведутся сотрудниками лаборатории Паразитологии животных и растений Института биологии КарНЦ РАН уже более 50-ти лет (Шульман и др., 1959; Шульман, 1962; Шульман и др., 1974; Малахова, Иешко, 1977; Иешко, Аникиева, 1980; Иешко, Малахова, 1982; Малахова, 1982; Аникиева и др., 1983; Иешко, 1983; Малахова и др., 1983; Иешко, Голицына, 1984; Голицына, 1985; Иешко, Малахова, 1986; Иешко, 1988, 1992; Иешко и др., 1983; Евсеева, Шульман, 1997; Евсеева и др., 1999; Иешко и др., 2000). В связи с этим накопленный материал позволяет проанализировать многолетние данные в свете изменяющихся условий.

Цель исследований — изучить современное состояние паразитофауны рыб Сямозера. Выявить основные закономерности формирования паразитофауны рыб и динамики численности отдельных видов паразитов в условиях эвтрофируемого водоёма.

В задачи исследований входит: 1. Определить современный видовой состав и встречаемость паразитов рыб Сямозера.

2. Выявить многолетние изменения видового состава и зараженности рыб паразитами, связанные с изменением трофического статуса водоёма, выявить виды-индикаторы для оценки темпов и направления сукцессии водоёмов.

3. Установить закономерности формирования паразитофауны в зависимости от структуры ихтиофауны и численности доминирующих видов рыб.

4. Дать характеристику становления паразитофауны вида-вселенца — корюшки.

5. Дать оценку эпизоотической ситуации исследованного района Сямозера.

Научная новизна. Изучена современная фауна паразитов рыб оз. Сямозера. Уточнён видовой состав инфузорий и трематод рода Diplostomum. Пять видов паразитов впервые обнаружены в исследуемом водоёме (Glugea sp., Henneguya sp., Myxobolus improvisus, Apatemon annuligerum, Oswaldocruzia Jiliformis). Трематода A. annuligerum впервые выявлена для фауны паразитов рыб Карелии. Для 36 видов паразитов расширен круг хозяев-рыб в оз. Сямозере. Впервые исследованы закономерности формирования фауны паразитов рыб, обусловленные эвтрофированием, выявлены виды-индикаторы для оценки эвтрофирования. Показаны этапы становления паразитофауны нового для водоёма вида рыб — корюшки. Впервые дан анализ развития эпизоотии корюшки, вызванной микроспоридией Glugea hertwigi за 25-летний период.

Практическая значимость. Полученные данные позволяют дать прогноз паразитологической ситуации и оценки состояния экосистемы водоёма, и могут быть использованы для разработки мероприятий по рациональному использованию рыбных запасов в Сямозере и других водоёмах Северо-Запада. Мониторинговые исследования заслуживают особого внимания в связи с расширением рекреационной зоны в последние годы в окрестностях озера, а также использованием водоёма в рыбоводных целях. Сведения по паразитам рыб представляют интерес для медицинской, ветеринарной служб и рыбодобывающих организаций. Применение данных по паразитофауне рыб для оценки экологической обстановки. Материалы диссертации могут использоваться в лекционных курсах для студентов ВУЗов по специальностям «Зоология», «Паразитология» и «Рыбоводство».

Апробация работы. Материалы работы были доложены и обсуждены на Международной конференции «Основные достижения и перспективы развития паразитологии» (Москва, 2004), Всероссийской конференции «Сибирская зоологическая конференция» (Новосибирск, 2004), Первом и Втором съездах Скандинаво-Балтийского общества паразитологов (Вильнюс, 2005; Рованиеми, 2007), Международной научной конференции «Фауна, биология, морфология и систематика паразитов» (Москва, 2006), XXVIII Международном симпозиуме Европейского общества нематологов (София, 2006), IX.

Съезде гидробиологического общества (Тольятти, 2006), на заседании лаборатории паразитических червей ЗИН, IV Международной школе по теоретической и морской паразитологии (Калининград, 2007).

Благодарности. Автор выражает благодарность своему научному руководителю д.б.н., профессору Е. П. Иешко. Приношу благодарность д.б.н JLB. Аникиевой, к.б.н. Н. В. Евсеевой, к.б.н. Ю. Ю. Барской, и всем сотрудникам лаборатории паразитологии животных и растений ИБ КарНЦ РАН за внимание и интерес к работе. Благодарю к.б.н. Д. И. Лебедеву за помощь в обработке материала. Отдельная признательность д.б.н. О. П. Стерлиговой и всем сотрудникам лаборатории экологии рыб и водных беспозвоночных за предоставленный ихтиологический материал и его обработку. Выражаю признательность сотрудникам Корзинского стационара за оказанное содействие при проведении полевых исследований. Автор благодарит В. Ф. Никитина и В. М. Никитину за помощь в добыче рыбы для исследования.

Публикации. Всего опубликовано 30 работ, в том числе по теме диссертации — 21 работа, из них 4 статьи в рецензируемых журналах.

147 ВЫВОДЫ.

1. Получены новые данные о современном видовом составе паразитов рыб озера Сямозера. Паразитофауна 16 видов рыб Сямозера включает 165 видов (Mastigophora — 3, Microsporidia — 4, Myxosporidia — 35, Ciliophora — 24, Monogenea — 28, Cestoda — 14, Trematoda — 30, Nematoda — 13, Acanthocephala — 3, Hirudinea — 3, Mollusca — 1, Crustacea -7). Впервые выявлено 5 видов паразитов (Glugea sp., Myxobolus improvisus, Henneguya sp., Apatemon annuligerum, Oswaldocruzia filiformis). Уточнён видовой состав паразитических инфузорий и метацеркарий трематод рода Diplostomum.

2. Основу фауны паразитов формируют представители бореального равнинного фаунистического комплекса — 118 видов (72%). Среди них палеарктическая группа насчитывает 101 вид (62%), понто-каспийская — 16 (10%), амфибореальная — 1 вид (0.6%). Арктический пресноводный комплекс составляет 14% (23 вида), бореальный предгорный — 4% (6 видов).

3. Основную роль в формировании фауны играют специфичные паразиты карповых — 57 видов (35%), окунёвых рыб — 16 видов (10%), щуки — 15 видов (9%), сиговых рыб — 7% (12 видов). Соотношение доли видов паразитов, специфичных для отдельных семейств рыб, отражает особенности исследуемого водоёма, где доминирующую роль в ихтиоценозе играют карповые и окуневые рыбы. Широкоспецифичные виды насчитывают 43 вида (26%).

4. Выявлена стабильность видового состава паразитов рыб на протяжении 50-летнего периода. Установлено, что процесс эвтрофирования водоема характеризуется изменением зараженности рыб индикаторными видами паразитов: a) увеличением встречаемости цестод Ligula, Triaenophorus, Diphyllo-bothrium, Proteocephalus, нематод Camallanus, вызванным возрастанием роли планктона в питании рыб b) снижением зараженности скребнями Acanthocephalus licii, A. anguillae, N. rutili, трематодами Allocreadium isoporum, обусловленным сокращением потребления рыбами бентосных организмов c) увеличение зараженности рыб метацеркариями трематод рода Diplostomum, свидетельствует об интенсивном зарастании литоральной зоны озера d) паразиты арктического пресноводного комплекса (Chloromyxum coregoni, Discocotyle sagittata, Crepidostomum farionis) находятся на грани исчезновения в связи с сокращением численности сиговых рыб.

5. Паразитофауна хищных рыб отражает изменения в ихтиофауне и численности доминирующих видов рыб. Замена в рационе сиговых на карповых и окунёвых рыб сопровождается снижением встречаемости Triaenophorus crassus, и широкому распространению Т. nodulosus, Bunodera luciopercae, Carnallanus lacustris.

6. Паразитологические данные свидетельствуют о различной степени эвтрофирования отдельных участков озера и о наличии локальных стад корюшки и ряпушки. На примере ряпушки и корюшки показаны возрастные изменения паразитофауны. С возрастом роль цестод в паразитофауне снижается, а трематодувеличивается, что обусловлено уменьшением доли планктона в питании более взрослых особей.

7. Для формирования устойчивой фауны паразитов вселенной корюшки потребовалось около 25 лет. Паразитофауна включает девять аборигенных широкоспецифичных вида, три вида характерны для широкого круга лососевидных рыб. Специфичный паразит корюшки — микроспоридия Glugea hertwigi, попала в водоём вместе с вселенцем и стала причиной эпизоотии. Современное распространение G. hertwigi характеризуется высокой встречаемостью при низкой интенсивности заражения, что свидетельствует об устойчивости рыб к заражению паразитом.

8. Эпизоотическая ситуация по паразитам рыб в исследованном районе Сямозера не вызывает опасений. Зараженность рыб паразитами, представляющими опасность для человека, в частности Diphyllobothrium latum, незначительная.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

.

На основании полученных нами данных, ранее опубликованных материалах (Шульман, 1962; Малахова, Иешко, 1977; Иешко, Малахова, 1982; Аникиева и др., 1983; Голицына, 1985; Евсеева и др., 1999; Иешко и др., 2000), архивных данных (архив лаборатории паразитологии животных и растений Института биологии КарНЦ РАН за 1979;1991 гг.), в паразитофауне 16 видов рыб озера Сямозера выявлено 165 видов паразитов. Впервые обнаружены микроспоридии Glugea sp. (судак), миксоспоридии Myxobolus improvisus (елец), Henneguya sp. (уклея), трематода Apatemon annuligerum (окунь, щука), нематода Oswaldocruzia filiformis (налим). Видовой состав инфузорий в настоящее время включает 24 вида, в том числе 8 ранее не отмеченных в Сямозере: Apiosoma piscicolum, A. minimicronucleatum, Trichodina acuta, Т. esocis, Т. pediculus, Т. perca, Т. rectangli rectangli. Согласно новой систематике (Судариков и др., 2002) метацеркарии трематод рода Diplostomum представлены 9 видами.

Из всех выявленных видов паразитов 64 (39%) имеют прямой жизненный цикл. Остальные 101 (61%) развиваются со сменой хозяев. Преобладают паразиты, первыми промежуточными хозяевами для которых служат бентосные организмы (77 видов). Для 18 видов паразитов первыми промежуточными хозяевами являются представители зоопланктона. Для 73 видов паразитов со сложным жизненным циклом рыбы являются окончательными хозяевами. Значительно меньше паразитов (25 видов) завершают жизненный цикл в рыбоядных птицах и млекопитающих.

Паразитофауна характеризуется большим числом и долей специфичных видов паразитов (121 вида, 74%). Среди них ведущая роль принадлежит паразитам карповых и окунёвых рыб (57 и 18 видов, соответственно). Эти же хозяева доминируют и по показателям зараженности. У щуки отмечено 15 специфичных паразитов, у налима — 10, сиговых рыб — 12, подкаменщика обыкновенного — 5, гольца — 2, корюшки — 1. Широкоспецифичные виды составляют 26% (44 вида). Соотношение видов, специфичных «для отдельных семейств рыб, отражает особенности исследуемого водоёма, где доминирующую роль в ихтиоценозе играют карповые и окунёвые рыбы.

Основу фауны паразитов рыб Сямозера формируют представители бореального равнинного фаунистического комплекса — 118 видов (72%). Среди них палеарктическая группа составляет 62% (101 вид). Понто-каспийская группа менее многочисленна — 10% (16 видов), амфибореальная группа представлена одним видом (0.6%). Арктический пресноводный комплекс насчитывает 23 вида (14%). Среди них по численности преобладают паразиты налима и наиболее эврибионтные паразиты лососевидных рыб. Бореальный предгорный комплекс представлен шестью видами (4%).

Анализ структуры и соотношения видов паразитов, приуроченных к различным фаунистическим комплексам, показал высокую устойчивость на протяжении всего периода исследований. Кроме того, роль паразитов, специфичных для различных семейств рыб, в формировании фауны остается практически неизменной. Иными словами, пропорции и вклад паразитофауны отдельных видов рыб соответствует их месту и роли в ихтиофауне.

В силу своей мелководности, Сямозеро по сравнению с другими водоёмами Республики оказалось более подверженным интенсивному развитию процессов эвтрофирования. В результате многолетних исследований было выявлено, что водоём испытывает существенные изменения, вызванные эвтрофикацией литоральной зоны, наиболее ярко проявившиеся в период с 1973 по 1985 гг. (Решетников, 1982).

На фоне стабильности общей картины видового состава и соотношения специфичных видов паразитов показательны данные об изменении интенсивности заражения рыб паразитами. Выявлены индикаторные виды, отражающие процессы, обусловленные эвтрофированием водоёма, а именно — изменение численности и биомассы зоопланктона и зообентоса, зарастание литоральной зоны озера, изменения в ихтиофауне (диплостомиды, Ligula intestinalis, представители родов Diphyllobothrium и Triaenophorus, Ergasilus sieboldi, Paraergasilus rylovi и др.).

В период максимального эвтрофирования (с 1973 по 1985 гг.) произошло увеличение числа видов и интенсивности заражения паразитами, использующими планктонных организмов в качестве первых промежуточных хозяев (Triaenophorus nodulosus, Т. crassus, Ligula intestinalis, цестоды родов Diphyllobothrium, нематоды рода Camallanus). Зараженность рыб некоторыми из них носила характер эпизоотии (L. intestinalis, Т. crassus). Увеличение зараженности паразитами, развивающимися через планктон, косвенно также характеризуют и изменения размерно-весового состава популяций рыб. Встречаемость и индекс обилия паразитов, имеющих в качестве первых промежуточных хозяев донную фауну, несколько уменьшается (скребни Neoechinorhynchus rutili, Acanthocephalus licii, A. anguillae, трематода Allocreadium isoporum).

Возрастание заражения рыб метацеркариями трематод родов Diplostomum и lchthyocotylurus, а также Rhipidocotyle campanula, выявленное для Сямозера, характерно для многих водоёмов Европы, даже таких крупных олиготрофных, как Ладожское озеро (Лебедева, 2006). Одной из причин увеличения зараженности рыб трематодами рода.

Diplostomum является зарастание литоральной зоны озера в результате избыточного поступления биогенных элементов.

Показательны данные по паразитам сиговых рыб, существование которых находится на грани вымирания, но, тем не менее, их доля в паразитофауне практически не меняется, хотя утрачен ряд специфичных видов и численность оставшихся находится на низком уровне. Факторами, снижающими численность сиговых рыб, явились ухудшение кислородного режима водоёма и интенсивное накопление донных осадков в зимний период в результате эвтрофирования, что резко отражалось на выживаемости икры. Возможно, наметившееся восстановление численности сига и ряпушки в водоёме (Криксунов и др., 2005) приведет к увеличению зараженности сиговых рыб специфичными паразитами (Chloromyxum coregoni, Discocotyle sagittata, Diphyllobothrium dendriticum).

Анализ паразитофауны хищных рыб выявил основные изменения в питании, связанные с перестройками в ихтиоценозе. Значительное уменьшение встречаемости Triaenophorus crassus у щуки свидетельствует о снижении доли сиговых рыб в питании хищников, в связи с сокращением их численности в водоёме. В то же время увеличение зараженности щуки цестодой Т. nodulosus, и нематодами Camallanus lacustris, С. truncatus показывает возрастание роли окунёвых рыб в питании и, соответственно, в ихтиоценозе.

Анализ многолетних изменений позволил выявить основные закономерности формирования паразитофауны рыб и динамики численности отдельных видов паразитов в условиях эвтрофируемого водоёма. Полученные паразитологические данные подтверждают современные представления о динамике состояния пресноводных сообществ и свидетельствуют о том, что периоды эвтрофирования могут сменятся деэвтрофикацией (Решетников, 2004).

На фоне стабильности видового состава и соотношения специфичных видов паразитов показаны преимущественные изменения в интенсивности заражения и встречаемости индикаторными видами паразитов рыб. Эти виды гельминтов имеют сложный цикл развития и поэтому отражают процессы, обусловленные эвтрофированием водоёма, в первую очередь связанные с изменением численности и биомассы зоопланктона и возрастанием его роли в пищевом рационе рыб. Следует отметить, что зараженность индикаторными видами характеризует общие тенденции изменений паразитофауны эвтрофируемых водоёмов, как Северо-Запада, так и средней полосы России (Казаков, 1980; Пугачева, Жохов, 1996; Митенев, 1997; Румянцев, 1996, 1997; Жохов, 2001; Петухов, 2003; Лебедева, 2006 и др.).

Наблюдаемое относительное благополучие водоёма, с паразитологической точки зрения, носит неустойчивый характер и при возможном увеличении поступления биогенов, обусловленных возрастающей антропогенной нагрузкой на водоём, возможны случаи вспышек массовых заболеваний рыб (лигуллёз, тренофороз, диплостомоз). Поэтому использование индикаторных видов паразитов позволит осуществлять мониторинг и контроль паразитологической ситуации в условиях повышения поступления биогенных элементов.

При организации рыбоводных хозяйств на акватории Сямозера следует обратить внимание на встречаемость таких паразитов, как Triaenophorus crassus, Т. nodulosus, Ligula intestinalis, Diplostomum spp. Они представляют потенциальную опасность для здоровья рыб, поэтому необходимо предварительное обследование районов, в которых предполагается организация рыбоводных хозяйств. Указанные выше виды паразитов приводят либо к снижению товарного качества рыб (Triaenophorus crassus, Т. nodulosus, L. intestinalis), либо представляют угрозу для выращиваемых рыб, особенно для молоди (Т. nodulosus, Diplostomum spp.).

В настоящий момент эпизоотическая ситуация в исследованных районах Сямозера не вызывает опасений. В период исследования в водоёме не отмечено эпизоотий рыб, вызванных активно инвазирующими трематодами, цестодами рода Triaenophorus, L. intestinalis, ракообразными (для некоторых из них выявлено некоторое улучшение эпизоотической ситуации — Т. crassus, L. intestinalis). Однако, в связи с тем, что зараженность рыб метацеркариями рода Diplostomum и Ichthyocotylurus растет, необходимо продолжить контроль численности этих паразитов.

Фауна паразитов вселенной в Сямозеро корюшки представлена девятью широко специфичными, тремя видами, характерными для широкого круга лососевидных рыб и одним специфичным видом, который попал в водоём вместе с хозяином (Glugea hertwigi). Исследования показали, что для формирования устойчивой фауны паразитов корюшки потребовалось 25 лет. После эпизоотии, вызванной микроспоридиями G. hertwigi, современное распространение паразита характеризуется высокой встречаемостью при низкой интенсивности заражения, что свидетельствует об устойчивости рыб к заражению.

В паразитофауне ряпушки трех возрастных групп наиболее многочисленны и разнообразно представлены трематоды. Динамика зараженности ряпушки паразитами показывает, что с возрастом роль цестод в паразитофауне снижается, а трематодувеличивается, что обусловлено уменьшением доли планктона и увеличением бентоса в питании более взрослых особей. Возрастные изменения паразитофауны корюшки проявляются в увеличении заражения рыб метацеркариями и в незначительном возрастании зараженности цестодами Diphyllobothrium ditremum.

Наблюдаемые отличия в гельминтофауне ряпушки и корюшки из различных районов озера, свидетельствуют о наличии локальных стад. Более высокая зараженность рыб из Эссойльской губы метацеркариями трематод, чем из Сяргилахты, характеризует отдельные участки озера, в различной степени подвергающиеся эвтрофированию, и, как следствие, зарастанию. Низкая зараженность ряпушки из Сяргилахты трематодами Phyllodistomum umblae, вероятно, обусловлена отличиями в питании, заключающимися в меньшем употреблении бентосных организмов.

Из паразитов, опасных для человека и животных, в Сямозере отмечен один видцестода Diphyllobothrium latum. Выявлено значительное уменьшение встречаемости этого паразита у налима и отсутствие его у щуки. Эти данные свидетельствуют об улучшении санитарно-эпизоотическиго состояния водоёма в связи с повышением общей культуры населения и снижением поступления в водоём неочищенных бытовых стоков. В целом эта тенденция характерна для многих водоёмов (Румянцев, 2007).