Репродуктивные потери в популяциях мелких млекопитающих

Плодовитость является одной из основных характеристик, традиционно используемых для оценки приспособленности природных популяций мелких млекопитающих к негативным воздействиям различного генезиса. До сих пор исследования влияния токсических факторов на воспроизводство у этих видов ограничивались, как правило, изучением отдельных стадий внутриутробного и реже постнатального развития. Для анализа устойчивости этапа пренатального развития к химическому загрязнению использовали данные о плодовитости и эмбриональных потерях у мелких млекопитающих, населяющих техногенно нарушенные и фоновые территории. Несмотря на обилие фактологического материала, не представляется возможным сделать однозначный вывод о закономерностях варьирования плодовитости (как потенциальной, так и фактической) в зависимости от качества среды обитания. Одни исследователи утверждают, что она растет при ухудшении условий, другие сообщают об обратной тенденции.

В качестве примера приведем данные о влиянии пестицидов на процессы размножения позвоночных (табл. 7.2).

Таблица 7.2

Примеры влияния пестицидов на процессы воспроизводства позвоночных животных.

(по: Федоров и др., 1999).

Изменение репродуктивных возможностей можно детально проиллюстрировать на примере рыжих полевок, обитающих на загрязненных территориях. Рассмотрим полный цикл воспроизводства, включающий следующие этапы:

• 1) оогенез, в процессе которого в яичниках животных из первичных ооцитов формируется зрелая яйцеклетка;
• 2) пренатальный период (эмбриогенез);
• 3) постнаталъный период, включающий развитие сеголеток от рождения до момента полового созревания и участия в размножении.

Можно ожидать, что разные этапы реагируют на действующие факторы неодинаково, а степень выраженности репродуктивных потерь на каждом из них в фоновых условиях и при токсическом воздействии будет различной.

Полученные данные можно представить в виде единого репродуктивного процесса, объединяющего его клеточно-тканевые, организменные и популяционные этапы. На каждом из выделенных этапов рассмотрен ряд последовательных стадий (атрезия фолликулов, эмбриональные потери, гибель молодняка, интенсивность участия зверьков в размножении), на которых механизмы элиминации исключают из процесса дальнейшего развития часть репродуктивного материала.

Сроки размножения. В течение многих лет наблюдений на Среднем Урале начало массового размножения рыжей полевки на фоновой территории приходилось на конец апреля — начало мая. На импактной территории, где условия существования для данного вида пессимальны (имеется ограниченное число пригодных для обитания микроучастков), численность полевок невысока и формируется главным образом за счет мигрантов. Сроки размножения, как правило, сдвинуты на этих территориях на более поздний период, а сроки окончания размножения довольно стабильны (Мухачева, 2001).

Гистологическое исследование гонад. В качестве показателя интенсивности начальной стадии фолликулогенеза рассматривали число однослойных фолликулов. Следующие стадии выражались в количестве многослойных фолликулов без антрума и многослойных фолликулов, имеющих антральную полость. Интенсивность завершающей стадии этого этапа оценивалась по числу желтых тел беременности в яичниках, которое (как правило) соответствует числу овулировавших яйцеклеток. Гистологический анализ яичников показал, что у самок, обитающих на химически загрязненных и фоновых территориях, оогенез протекает сходным образом. У самцов на тех же участках в целом сохраняется нормоспермия. Согласно данным анализа максимальные потери (более 98%) происходят в оогенезе, причем они не обусловлены химическим загрязнением среды: потери на фоновой и загрязненной территориях сопоставимы.

Плодовитость и эмбриональные потери. Потенциальная плодовитость (среднее число желтых тел на самку) у рыжих полевок в импактной зоне составляла 6,52, на фоновом участке — 6,62. Максимальная фактическая плодовитость (среднее число жизнеспособных эмбрионов на самку) была зарегистрирована у зверьков, обитающих в пессимальных условиях, — 6,19 эмбрионов, при фоновом — 5,76.

В градиенте техногенного загрязнения среды были оценены общие эмбриональные потери (разность в % между средним числом желтых тел беременности и жизнеспособных эмбрионов). Более низкая общая эмбриональная смертность (5,06%) была отмечена у зверьков из импактной зоны, при удалении от источника эмиссии ее величина существенно (р < 0,05) возрастала (до 12,99%).

Таким образом, гибель зародышей происходила на разных стадиях развития. Ведущая роль в структуре эмбриональных потерь принадлежала доимплантационной гибели, на которую приходилось в среднем 70—90% общей эмбриональной смертности. По мере приближения к источнику выбросов было зарегистрировано достоверное снижение величины доимплантационных потерь с 11,6 до 3,5% (р < 0,05). Доля самок с доимплантационной гибелью яйцеклеток на фоновой территории составляла 47,6% и двукратно превышала таковую (23,8%) у рыжих полевок из импактной зоны. Доля самок с резорбирующимися эмбрионами невелика — за исследованный период таких самок на фоновом и импактном участках было зарегистрировано по 9,5%.

Общие эмбриональные потери, выраженные через отношение разности между средним числом желтых тел беременности и живых эмбрионов к числу желтых тел, на фоновой территории более чем в два раза выше, чем на наиболее загрязненной.

Рост резорбции эмбрионов по мере увеличения токсической нагрузки отмечается и другими авторами. Например, в градиенте химического загрязнения при приблизительно равной потенциальной плодовитости у красно-серых полевок резорбция эмбрионов увеличивается более чем в 10 раз. При этом численность зверьков снизилась примерно в 4 раза (Катаев, 2005). Эти результаты позволяют сделать вывод о том, что потенциальная плодовитость максимально реализуется у животных из пессимальных местообитаний.

Отмеченное закономерное увеличение плодовитости может рассматриваться в качестве одного из механизмов адаптации, направленной на выживание вида в неблагоприятных условиях. Между тем установлено, что на загрязненных территориях в организмах животных содержатся более высокие уровни токсикантов. Трудно ожидать, что это обстоятельство может способствовать прямому снижению эмбриональных потерь. Очевидно, что отмеченная в условиях токсического воздействия их меньшая величина вызвана не реакцией организменного уровня, а связана с популяционными механизмами компенсации, в результате которых в популяциях сохраняются наиболее плодовитые самки.

Доля репродуктивно-активных особей. В течение периода наблюдений были зарегистрированы существенные различия в структуре населения: на фоновом участке в размножении участвовало менее половины самок, в импактной зоне таких животных было около 70%. Сходная тенденция наблюдалась и у самцов, среди которых доля размножающихся особей при удалении от факела выбросов снижалась с 67 до 33%. Изменялся также и возрастной состав репродуктивноактивной части популяции. Если на фоновой территории подавляющее большинство зверьков (около 80% самок и 67% самцов) с признаками размножения принадлежало к группе перезимовавших особей, то вблизи медеплавильного комбината животные этой возрастной группы составляли менее половины (49% самок и 35% самцов).

Выживаемость особей рыжей полевки. Смертность полевок на фоновой и нарушенной территориях оценивали косвенным образом, привлекая данные об относительном обилии особей разных демографических групп, интенсивности размножения и динамике численности животных в течение бесснежного периода. Результаты расчетов показали, что в летне-осенний период относительная выживаемость молодняка на участках, подверженных техногенному загрязнению, составляет примерно 55% от фоновой.

Для анализа выживаемости зверьков в течение зимовки рассматривали процентную разность весенней и осенней (предшествующего года) численностей животных. Из наблюдений следует, что к началу весеннего размножения в импактной зоне регистрируется в среднем 24% животных, на фоновой территории выживает более 45% особей.

Повышенная элиминация из популяции сеголеток компенсируется более полным участием выживших в размножении. Известно, что в природных популяциях мышевидных грызунов низкая численность животных стимулирует процесс полового созревания сеголеток. Показано, что при радиационном загрязнении происходит своеобразное «омоложение» популяции лесной мыши и в размножение вступают более молодые и плодовитые особи. При этом жизнеспособность природных популяций мелких млекопитающих в условиях химического загрязнения среды определяется тем, в какой мере им удается компенсировать вызванные токсическим влиянием повышенные потери репродуктивного цикла. Ряд авторов указывает на более полное половое созревание и высокую плодовитость мокриц и ногохвосток в условиях токсического воздействия тяжелыми металлами (Трофическая структура…, 2000).

Максимально высокими потерями на загрязненных участках характеризуются периоды постнатальной жизни зверьков. В соответствии с нашими данными, при высоком уровне загрязнения тяжелыми металлами потери сеголеток до момента их вступления в размножение достигают 80%, а на фоновых территориях составляют не более 43%.

Таким образом, лишь малая часть первичных фолликулов завершает процесс оогенеза и, будучи оплодотворенной, успешно проходит стадии внутриутробного развития. Еще меньшая часть может реализоваться среди новорожденных и принять участие в размножении.

Сравнивая ход репродуктивных потерь на фоновом и импактном участках, отметим еще раз, что роль загрязнения тяжелыми металлами на этапах оогенеза и внутриутробного развития выражена слабо, что свидетельствует о незначительном токсическом действии поллютантов на организм самок.

В наибольшей степени различия в репродуктивных потерях проявляются на этапе онтогенеза, прямо связанном с качеством местообитаний. Результатом деградации природной среды (прежде всего фитоценозов) является снижение количества участков, пригодных для обитания зверьков. Именно поэтому этапы постнатального развития сеголеток и их участие в размножении наиболее резко реагируют на загрязнение.

По нашим оценкам, на загрязненных тяжелыми металлами участках Среднего Урала 100 самок, дважды в течение сезона участвуя в размножении, потенциально могут дать на фоновой территории 274 прибылых самки. На загрязненных участках то же количество самок в силу более активного участия в размножении и несколько большей плодовитости даст 433 прибылых зверьков. В табл. 7.3 приведен примерный расчет возможности воспроизводства численности в каждой из локальных популяционных группировок. Согласно нашим оценкам, весенняя численность полевок следующего года на импактной территории за счет ее снижения в зимний период будет более чем в два раза ниже фоновой.

Таблица 7.3

Примерная схема расчета годового восполнения численности популяций рыжей полевки на фоновой и загрязненной территориях (по: Безель и др., 1998).

Вместе с тем в природных популяциях животных имеют место популяционные механизмы, направленные на поддержание необходимого уровня численности. В числе таковых — увеличение интенсивности размножения у мелких млекопитающих в условиях радиационного загрязнения, сдвиги возраста достижения половой зрелости, показанные у рыб, индивидуальные и социальные формы поведения, в результате чего в размножение включаются обитатели пессимальных стаций обитания (Шилова и др., 2005).

Приведенные выше оценки носят условный характер, не учитывающий возможность сложнейших популяционных механизмов поддержания стабильной численности, прежде всего за счет пополнения локальных популяционных группировок на загрязненных участках мигрантами со смежных территорий (Мухачева и др., 1997).

Итак, приспособление мелких млекопитающих к токсическим факторам среды реализуется на основе компенсаторных демографических реакций. Ключевая роль в этом принадлежит интенсификации воспроизводства и миграционным процессам. Это позволяет компенсировать повышенную гибель зверьков и поддерживать целостность популяционной структуры вида на загрязненных участках.